Sélectionné par les Mighty Ducks d'Anaheim en deuxième ronde (35e au total) du Repêchage 1996 de la LNH, Cullen a amassé 731 points (266 buts) en 1516 matchs dans la LNH avec les Mighty Ducks, les Panthers de la Floride, les Hurricanes de la Caroline, les Rangers de New York, les Sénateurs d'Ottawa, le Wild du Minnesota, les Predators de Nashville et les Penguins. Il a ajouté 58 points (19 buts) en 132 matchs des séries éliminatoires de la Coupe Stanley, et il a également remporté la Coupe Stanley en 2006 avec les Hurricanes de la Caroline.
« Cully était un joueur intelligent avec de superbes aptitudes de leader, a affirmé Sullivan. Il est un entraîneur naturel qui apportera d'excellentes idées à notre personnel d'entraîneur et à nos joueurs. Nous sommes fébriles à l'idée de l'ajouter à notre personnel. »
En 225 matchs de saison régulière avec les Penguins, Cullen a amassé 83 points (36 buts) et a servi comme capitaine adjoint à certains moments de chacune de ses trois saisons avec Pittsburgh.