Tampa Bay disputó su primer partido de temporada regular el 7 de octubre de 1992 en el Expo Hall de la Florida State Fairgrounds, en Tampa. Derrotó 7–3 a los Chicago Blackhawks, con una destacada actuación de Chris Kontos, quien anotó cuatro goles.
Las primeras 10 temporadas del equipo fueron, en su mayoría, fatídicas. Solo tuvieron una con récord ganador y una aparición en los Playoffs (1995-1996).
Pero a mediados de 2000-2001 la gerencia hizo una contratación que cambiaría el rumbo de la organización. John Tortorella tomó el cargo como entrenador en jefe del Lightning. Batalló al inicio; sin embargo, en poco tiempo ya había construido un equipo competitivo en el que destacaban jugadores como Martin St. Louis, Vincent Lecavalier, Brad Richards, Nikolai Khabibulin, Dan Boyle y Dave Andreychuk.
De la mano de Tortorella, Tampa Bay regresó a los Playoffs en 2002-2003, pero fue la temporada siguiente cuando tocó la gloria por primera vez. En la temporada regular, el equipo firmó su mejor récord de la historia hasta ese momento al irse 46-22-8-6, con 106 puntos. Como el mejor sembrado de la Conferencia Este, llegó hasta su primera Final de la Stanley Cup.
Su rival por la copa fueron los Calgary Flames; el Juego 6 de la serie al mejor de siete fue épico. El Lightning estaba al borde de la eliminación y había dejado escapar la ventaja en el marcador dos veces. Con un empate de 2-2 tras el final del tiempo reglamentario, se fueron a la prórroga, donde jugaron dos períodos más. St. Louis se alzó como el héroe al marcar el gol decisivo con 33 segundos del segundo tiempo extra. En el Juego 7 en casa, el Lightning ganó 2-1 para alzar su primera copa. El gran trabajo de Tortorella fue reconocido con la entrega del Jack Adams Award, el premio al entrenador del año en la NHL.
No obstante, tras llevar al equipo a cuatro apariciones consecutivas en los Playoffs y ganar el campeonato, Tortorella fue despedido en 2008.
El Lightning sufrió un poco sin Tortorella, pero para 2010-2011 ya estaba peleando en los primeros lugares nuevamente. Con Steve Yzerman como gerente general y Guy Boucher como entrenador, el equipo llegó hasta la Final de la Conferencia Este, donde cayó en siete juegos ante los Boston Bruins.
Después de esta buena presentación, Boucher no pudo regresar al equipo a los Playoffs y, tras la temporada 2012-2013, fue reemplazado por el hombre que llevaría a la franquicia a nuevas alturas: Jon Cooper.
El entrenador fue forjando una base sólida de jugadores con nombres como Steven Stamkos, Tyler Johnson, Nikita Kucherov, Ondrej Palat, Victor Hedman y Ben Bishop.
En su primera temporada al frente, Cooper clasificó a los Playoffs, pero en 2014-2015 fue cuando dio de qué hablar. En la campaña regular, Tampa Bay impuso récords de victorias (50) y puntos (108). Llegaron hasta la Final, donde perdieron en seis juegos contra los Chicago Blackhawks, que ganaron su tercera copa en cinco años.
En 2017-2018, el Lightning tuvo otro largo recorrido en los Playoffs; perdió en siete juegos en la Final de la Conferencia Este frente a los eventuales campeones, los Pittsburgh Penguins de Sidney Crosby.
En la temporada regular de 2018-2019, Tampa Bay tuvo un desempeño tremendo al ganar el primer Presidents' Trophy —el premio para el equipo con el mejor récord— de su historia, con un récord de franquicia de triunfos (62) y puntos (128). Pero en la Primera Ronda de los Playoffs, el conjunto floridano fue frenado sorpresivamente: los Columbus Blue Jackets los barrieron en cuatro juegos.
Pese a estos tropiezos, Cooper sentó las bases de una futura dinastía. Junto a Stamkos, Kucherov y Hedman, surgieron otros jugadores importantes como Brayden Point, Andrei Vasilevskiy, Ryan McDonagh, Alex Killorn, Anthony Cirelli y Mikhail Sergachev.
Este grupo le dio a la franquicia dos títulos de la Stanley Cup de manera consecutiva (2020 y 2021) y tres viajes al hilo a las Finales (2020, 2021 y 2022).
